冰雪漫飛的阿拉斯加小村莊，接連發生狼叼走小孩事件，引起村民不安。
黛拉.史隆（芮莉克亞芙 飾演）的兒子貝利在屋外玩雪時，黛拉稍為沒看著，貝利就不見了，只留有一行狼的足跡。
小孩自然是找不回來，黛拉心有不甘，寫信給研究動物行為學的教授科爾（傑弗瑞·萊特 飾演），他曾花半年時間追蹤狼群，近距離觀察牠們的作息，在危急時為自保，殺死一頭母狼，他將這經歷寫成一本書。
黛拉翻覆讀這本書，認為科爾有能力找到叼走他兒子的狼，請求他來阿拉斯加幫助她報殺子之仇，因為她丈夫在伊拉克打仗，回家來總要拿個理由做為交待。
科爾已從大學教職退休，獨生女跟他有心結，很多年不願跟他見面，這次到阿拉斯加來，順便想去她任教的大學看她。
黛拉對科爾的來到很驚訝，科爾告訴她狼群的行為習慣，沒把握能找到牠們。在小孩失蹤處尋找蜘絲馬跡時，科爾隨口問起黛拉和丈夫如何相識？
黛拉踩踏厚厚積雪，回：從有記憶起，偉隆.史隆（亞歷山大·斯卡斯加德 飾演 ）就在她面前，長大了自然就結婚。偉隆從軍是希望多賺錢，好帶她們母子離開這冰天雪地的地方。
第二天早上科爾出門前，黛拉的鄰居印地安老婦人警告他要小心點，那個女人是個女巫，能召喚來狼妖吐克拉，跟她扯上關係不會好有下場。
科爾發現狼群聚集處，遠遠觀望以為牠們在啃食幼兒屍體，冒險靠近發現是狼的幼仔。為首母狼緊緊盯住科爾，那眼神讓他心裡發毛。
天色昏暗時，科爾回到黛拉的屋子，裡裡外外找不到她，走下地下室踩空摔倒，意外發現藏在樓梯邊際孩童屍體。
大批警察來了，證實包裹在睡袋的童屍是黛拉的兒子貝利，行蹤不明的黛拉應該是殺子兇手。
警長唐納德.馬林（詹姆斯·戴爾 飾演）除了發佈黛拉的通緝令，也拍電報告訴遠在伊拉克的偉隆這不幸的消息。
偉隆在戰場受傷，得以退伍返家，迎接他的是妻殺兒的惡耗，躺在解剖台幼子冰冷的遺體。法醫和戒護警員輕聲說很遺憾，偉隆皺緊眉頭突然朝兩人開槍，待人倒地後，他揹起兒子的遺體離開醫院，又對守在院外的警察開槍。
偉隆槍殺警察在小鎮引起震撼跟恐慌，警長率領警察要逮捕他，卻遭到偉隆的印地安人好友山在他家頂樓以機槍對大批警察掃射，造成嚴重死傷。
科爾目睹這起慘劇，企圖阻止山的瘋狂殺戮失敗，但救下嚇到胡言亂語的菜鳥警察。
警長殺了山，清理慘劇現場時，傳來偉隆槍殺鄰居那指稱黛拉是女巫的印地安老婦人。
科爾看著小鎮接連發生屠殺事件，決定找到偉隆問明白為什麼這麼做。
偉隆往礦山去找黛拉，在印地安老獵人處問出黛拉曾來找過他，老人送給偉隆一個狼面具，戴上狼面具的偉隆卻殺了老獵人。緊接著又殺了替他治槍傷的老友，追捕他的警長，受傷的科爾躺在山洞濕漉漉地上，看著偉隆帶著黛拉和兒子的屍體離開。
幾度昏迷的科爾被印地安少年救起，送醫治療。
《暗夜之狼》在寒冷的阿拉斯加，住著印地安人與白人的封閉小鎮，看似和諧共處，其實還是有非我族類不可相信的心態。
偉隆槍殺警察應該是怨恨他們沒保護好他的兒子，他知道科爾是作家，留他活口是希望把這事寫下來。
療傷其間的科爾，對來照顧他的女兒說起自己來到冰天雪地的小鎮，見到黑暗之心，死了那麼無辜的人，問題多過於答案，留下的謎團教人不寒而慄。
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